Dans la tête d'un Papa

Longtemps boudée par la science, l’étude des mécanismes biologiques de la paternité se développe de plus en plus ces dernières années. Ces processus neuronaux, hormonaux, psychologiques et comportementaux, ne peuvent pas être considérés comme un simple comportement maternel masculinisé. Alors que la mère développe un lien unique avec son bébé lors de la grossesse et de l’allaitement, la relation d’un père avec son enfant doit nécessairement s’inventer différemment. Elle débute dès la gestation et après la naissance, et repose fortement sur les interactions, les contacts et les soins avec lui.

Que se passe-t-il dans la tête d’un (nouveau) papa ? Comment expliquer les comportements (instinctifs ?) qui se mettent progressivement en place ? Comment peut-on étudier ces comportements et les mécanismes biologiques qui les sous-tendent ?

Les oiseaux sont des Papa-poules

Les soins parentaux, au travers du règne animal, peuvent prendre de multiples formes, et évoluent avec la croissance du petit. Certaines espèces ne sont pas vraiment enclins à chouchouter leur bout de chou. C’est le cas par exemple de certaines guêpes et de manière générale, de la plupart des insectes. Et cette absence de fibre parentale (maternelle… et paternelle!) est tout à fait rationnelle : devant l'incapacité des parents à défendre leurs petits des prédateurs (pensez à la pauvre mouche qui vole dans votre salon et qui devra prochainement affronter votre chaussure), Mère Nature a sélectionné une stratégie autrement plus efficace : avoir la plus grande descendance possible, pour qu’au moins un puisse survivre et se reproduire !

Les espèces qui auront une descendance plus restreinte auront donc tendance à être bien plus protecteur envers leurs petits (même si ce n’est pas une règle absolue). C’est le cas par exemple de certaines espèces de poissons dont les Papas sont très impliqués dans l’éducation de leurs enfants (eux au moins savent froncer les sourcils). Ainsi, l’épinoche à 3 épines construit un nid douillet où la femelle pourra pondre ses œufs, et veillera sur ces derniers après la ponte. L’hippocampe va encore plus loin : c’est lui qui assure la gestation des petits !

Mais les champions dans ce domaine sont sans doute les oiseaux. Les Papas manchots sont d’un courage exemplaire lors de la couve de leur petit au cours du terrible hiver austral. Les parents flamands-roses couvent leur unique œuf à tour de rôle et assurent à deux l’alimentation de leur petit, une fois né. Enfin, les Papas émeus s’occupent seuls de leurs petits, parfois aidés par d’autres mâles ! Ils déploient leurs ailes pour protéger leur progéniture du soleil écrasant. Le constat est sans appel, les oiseaux sont des super-papas. Au contraire des mammifères, qui se révèlent être des pères bien paresseux !

En effet, les investissements paternels ne seraient retrouvés que chez 5 % des espèces de mammifères. Et c’est même de tragiques exemples qui viennent spontanément en tête : par exemple, les lions sont connus pour ne pas s’occuper de leurs petits, voire pire ! Ils seraient capables de tuer les petits mâles dont ils ne seraient pas le père, pour favoriser sa propre lignée !

Cette absence du père mammifère peut s’expliquer de différentes façons. Le coût nécessaire à la prise en charge des petits peut être élevé, ce qui est d’autant plus regrettable que cela limite les ressources allouées à d’autres activités, comme la reproduction. Cet effort est d’autant plus difficile qu’il n’est parfois pas nécessaire : après tout, la femelle gère plutôt bien la grossesse puis l’allaitement seule… C’est d’ailleurs l’une des explications des différences si importantes entre mammifères et oiseaux : chez ces derniers, la gestation externe (dans un œuf) permet une implication bien plus précoce et importante du père, et l’implication dans les soins sont bien moins asymétriques que chez les mammifères !

Cependant, les Papas de plusieurs espèces mammifères (dont l’Homme) s’investissent substantiellement dans le développement de leurs enfants, permettant d’augmenter leur taux de survie. Pour le mâle, cela peut aussi lui permettre un meilleur accès aux femelles (en stabilisant les systèmes monogames) lorsqu’elles se font rares. De plus, ces comportements parentaux ne doivent pas être réduits aux simples interactions directes avec leur petit : construire un nid, ramener de la nourriture, protéger des prédateurs ou de l’environnement, c’est déjà des soins paternels !

Même le lion, dont nous parlions plus haut se révèle plus proche de ses enfants que l’on pourrait le croire. Les cas d’infanticides sont peu fréquents, et si l’investissement ne passe pas par des soins directs, les pères sont très importants dans le développement psychomoteur et social de leur progéniture, en particulier grâce aux jeux. Ces derniers sont un levier majeur de développement cérébral car ils permettent de « répéter » des scènes de chasse ou de conflit « pour de faux », permettant d’apprendre les bons réflexes pour les situations réelles.

L’étude du comportement paternel chez les animaux, et des structures cérébrales qui en sont responsables, sont précieuses. Elles ont mis en évidence une structure clé dans la mise en place et le maintient de ces comportements : l’aire pré-optique médiale du thalamus (mais nous l’appellerons plus simplement MPOA). Les soins paternels ne pourront se mettre ne place uniquement si ce noyau cérébral est intact. Cette activité semble aussi stimulée par les vocalisations des femelles souris (sans doute doivent-elles engueuler leur congénère qui n’en branle pas une, comme chez les humains).

De la même manière que chez la mère, ce petit noyau cérébral est connecté à de nombreuses autres structures impliquées dans le comportement paternel, qu’il va réguler. Il est connecté par exemple à l’amygdale, permettant d’inhiber les autres interactions sociales parasites : aux yeux des parents, il n’existe que Bébé ! Le MPOA est connecté à d’autres structures profondes, comme l’aire péri-aqueducale ou tegmentale ventrale, ainsi que le striatum, permettant de stimuler les comportements d’approche envers l’enfant (via les circuits dopaminergiques notamment, en particulier le fameux circuit de la récompense).

Cerveau de souris en coupe permettant de localiser l'amygdale, l'hippocampe, le striatum et le tronc cérébral où sont localisées l'aire tegmentale ventrale et l'aire péri-acqueducale.

Tout ce « réseau paternel animal » est très similaire au circuit maternel. Cependant, sa régulation est bien différente : il est moins sensible aux changements hormonaux (liés à la grossesse, l’accouchement puis l’allaitement chez la mère) et se montre plus sensible aux interactions physiques avec l’enfant. Le renforcement de ce réseau paternel par les comportement qu’il induit permet la mise en place d’un cercle vertueux dans un système d’interactions réciproques top-down et bottom-up.

Ces modifications cérébrales sont permises par une neurogénèse ainsi qu’une plasticité synaptique plus importantes au cours de la paternité, notamment au niveau de l’hippocampe. On observe chez les pères une amélioration de la mémoire (en particulier spatiale). Chez les animaux, cette neurogénèse se retrouve aussi au niveau des bulbes olfactifs, permettant aux papas d’être plus performants dans la reconnaissance de leurs petits.

Ces modèles animaux sont précieux dans nos études du comportement paternel, et leur fidélité permet un certain nombre d’extrapolations à l’homme. Plusieurs études d’imagerie chez l'homme ont mis en évidence le développement de structures cérébrales profondes similaires à celles objectivées chez l’animal, comme l’amygdale, le thalamus et le circuit de la récompense. En plus de cela, un réseau cortical plus global incluant l’insula, les lobes frontaux, pariétaux et temporaux ainsi que le cingulum se développerait et permettait la mise en place d’un comportement paternel. Ce circuit cortical permettait une influence dite « top-down » sur les structures sous-corticales plus archaïques partagées avec les modèles animaux.

Cerveau humain.
Lobe frontal (bleu), temporal (vert), pariétal (jaune) et occipital (rouge).
L'insula se trouve en profondeur, entre le lobe frontal et le lobe temporal.

Le cerveau du Papa se modifie dès la naissance de l’enfant. Au cours des tout premiers mois de vie du bébé, une étude a mis en évidence des changements cérébraux significatifs chez le Papa. Certaines régions du cerveau étaient plus grosses. C’était le cas par exemple des structures sous-corticales dont nous parlions plus haut (amygdale, thalamus) et qui permettent de favoriser l’attachement du père à son fils, en partie via le système de récompense. Le cortex pré-frontal, impliqué dans l’initiation des comportements paternels, augmentait aussi le volume, tout comme certaines aires temporales impliquées dans l’intégration des informations sensorielles et sociales (et il y en a beaucoup, à ce moment là!).

Certaines régions au contraire semblaient curieusement devenir plus petites, comme le cortex orbito-frontal par exemple. Il est surprenant que cette région s’atrophie chez les Papas « normaux » car un tel phénomène est impliqué, chez la mère, dans des comportements maternels délétères voire agressifs. D’autres régions comme l’insula diminuaient elles aussi de volume au cours des premiers mois d’interactions avec le bébé.

Vue médiane d'un cerveau humain.
La première cible correspond au cingulum. La deuxième correspond au cortex orbito-frontal.

On peut trouver plusieurs explications à cela. Concernant le cortex orbito-frontal et les comportements intrusifs qui y sont rattachés, il faut bien se rappeler que les interactions père-bébé ne sont pas le pendant masculin du lien mère-bébé. Ainsi, un comportement parental « intrusif » n’est pas identique chez le père et chez la mère. Certaines études montrent que le mode d’interaction d’un père avec son enfant se base, au contraire de la Maman, sur des interactions stimulantes (comme le jeu) plus que sur des interactions affectives. Ces stimulations sont bien corrélées avec les niveau d’ocytocine (une hormone particulièrement impliquée dans l’attachement d’un parent avec son enfant). Il apparaît donc que cette diminution de volume du cortex orbito-frontal, qui favorise un comportement paternel stimulant, est bénéfique pour les interactions avec son enfant.

Mais il faut rester prudent dans les conclusions que l’ont tire de ces observations. Les diminutions de volume de l’insula et du cortex orbito-frontal peuvent aussi être en lien avec une diminution de l’anxiété de fond du Papa au cours des premiers mois de vie, au fur et à mesure qu’il devient plus à l’aise avec son enfant et sa nouvelle paternité. Avoir son premier enfant est un bouleversement psychologique, qui peut être à l’origine d’une anxiété importante et de profondes remises en questions. Dans quelle mesure les changements que l’on observe dans le cerveau d’un Papa sont-ils liés à la nouvelle paternité ou dans la gestion émotionnelle de ce moment si particulier ?

En 2014, une brillante étude s’est penchée sur le fonctionnement du cerveau paternel et maternel. Des chercheurs israéliens ont mesuré chez des couples venant d’avoir leur premier enfant (âgé au moment de l’étude d’environ 1 an) la qualité des interactions parents-enfants, les niveaux sanguins d’ocytocine et le fonctionnement cérébral grâce à une IRM fonctionnelle (qui permet de visualiser l’activation cérébrale).

Ils ont mis en évidence, chez le père comme chez la mère, une activation de plusieurs régions sous-corticales (comprenant entre autres l’amygdale), correspondant à un système de régulation émotionnelle impliqué dans les phénomènes d’attention envers son enfant et de bien-être lors des soins (via le système de récompense). De plus, il existait une activation commune d’autres régions, corticales cette fois, faisant partie du « cerveau social » et impliqué dans des processus socio-cognitifs (c’est-à-dire dans le décryptage des perception sociales).

Quelques éléments du "cerveau social" impliqués dans le "cerveau parental".
STS : Sillon Temporal Supérieur
CFP : Cortex Pré-Frontal
L'amygdale est grisée car elle n'est pas visible sur cette coupe (elle se trouve dans les profondeurs du lobe temporal).

Ils ont mis en évidence que ces activations, bien qu’elles soient communes au deux parents, diffèrent en fonction du sexe. Ainsi, les régions émotionnelles (et en particulier l’amygdale) sont plus fortement activées chez la mère, alors que les régions cognitives (dont le sillon temporal supérieur, ou STS) sont plus activées chez le père. Au niveau comportemental, la qualité des interactions père-bébé étaient proportionnelles au niveau d’activation du STS, alors que chez la mère, elle était corrélée avec le niveau d’activation de l’amygdale. Au niveau hormonal, on observait une corrélation similaire entre les niveaux d’ocytocine dans le sang et ces activations cérébrales spécifiques.

Pour résumer, le « cerveau parental » est constitué de deux grands systèmes. D’une part, un système émotionnel, plutôt maternel, et dont la structure principale dans le cerveau est l’amygdale. D’autre part, un système socio-cognitif plutôt favorisé chez les papas et dont le chef de file est le STS.

Ces observations correspondent très bien aux différences comportementales entre pères et mères. Ces dernières interagissent avec leur enfant principalement via des contacts affectifs, alors que les père le font par des stimulations comme le jeu. Là où le comportement maternel trouve son origine dans un cerveau modelé en amont par les bouleversements hormonaux de la grossesse, de l’accouchement puis de l’allaitement, le cheminement paternel suit un chemin différent : c’est le contact quotidien avec son enfant qui va modeler les réactions hormonales et cérébrales du père. Chez la femme, le rôle central est détenu par l’ocytocine, qui va non seulement déclencher les contractions utérines (et donc l’accouchement) puis l’allaitement, mais va en plus stimuler et initier les comportements maternels en modelant les systèmes émotionnels inconscients. Chez l’homme, ce bouleversement est au contraire modulé par l’apprentissage au quotidien des interactions avec son enfant, mettant en jeu les structures corticales du cerveau social.

Quid des pères homosexuels ?

L’étude dont nous parlons n’incluaient pas seulement des couples hétérosexuels, mais aussi des couples homosexuels hommes qui accueillaient leur premier enfant. Ce troisième groupe est fondamental car il permet de s’affranchir d’un biais majeur (en plus d’aboutir à une formidable conclusion, nous y reviendrons). En effet, il est commun en occident que la mère soit le « 1^er parent », celui qui est le plus proche de l’enfant au quotidien, et le père relégué « en deuxième position ». Ainsi, rien ne nous dit que les résultats précédent ne dépendent pas de la « position parentale » plutôt que du sexe !

Chez les « 1^ers parents » homosexuels, il existait une activité augmentée à la fois de l’amygdale (et du réseau émotionnel associé) et du STS (avec le reste du cerveau social), avec une connectivité neuronale accrue entre ces deux systèmes. Et c’est peut être la plus belle conclusion de toutes ces études : lorsque la situation l’exige, le cerveau et ses deux systèmes parentaux savent s’adapter pour procurer au bébé des soins optimaux ! Ou, pour reprendre l’éditorial accompagnant l’étude : « the brain is flexible enough to keep up with the times ».

Ces données nous permettent en plus de conclure sur différents phénomènes. Ainsi, l’hyperactivité amygdalienne ne semble pas dépendante du sexe, car on la retrouve à la fois chez les mères et chez les hommes homosexuels. En revanche, elle semble dépendante de la position parentale : dans les deux cas, il s’agit du 1^er parent ! Au contraire, le profil d’activation du STS et du cerveau social semble plus spécifique des hommes, dans la mesure où il est identique chez les hétéro et chez les homosexuels.

Il faut bien préciser ici que ces deux systèmes (STS et amygdale) ne sont pas spécifiques de la position parentale et du sexe. Les deux systèmes s’activent quelque soit le sexe ou la position parentale. Mais cette activation est plus intense en moyenne chez l’homme, la femme, le premier ou deuxième parent.

En plus d’analyser les profils d’activation cérébrale, les chercheurs israéliens ont analysé la connectivité fonctionnelle du cerveau (ou avec quelle facilité les différentes régions cérébrales se parlent entre elles). Ils ont montré que cette connectivité était plus importante chez les pères homosexuels, en particulier entre l’amygdale et le STS (ces derniers travaillant ensemble dans l’analyse des informations sociales). Mais encore une fois, ne concluons pas trop précipitamment à un effet spécifique : en analysant l’ensemble des pères, ils ont mis en évidence que cette connectivité était proportionnelle au temps passé avec son enfant : plus un père passe du temps avec son enfant, meilleure sera sa connectivité. La différence observée entre père homo ou hétérosexuel s’expliquerai simplement par le fait que ces derniers sont en « deuxième position » alors que les pères homosexuels étaient en première.

Ainsi donc, le cerveau parental semble largement partagé dans le règne animal. Il est particulièrement bien développé chez l’Homme, et ses éléments sont commun qu’importe le sexe, le genre ou l’orientation sexuelle. Le comportement maternel s’appuie principalement sur des structures cérébrales anciennes traitant les émotions, modelées par les vagues hormonales de la grossesse et de l’allaitement. Le comportement paternel repose lui sur un système cortical traitant les informations sociales, qui se développe progressivement au contact du bébé. Le cerveau d’un père homosexuel présente un tableau hybride avec une connectivité accrue entre ces deux réseaux.

Dans quelques semaines je deviendrais papa pour la première fois. Et, je dois bien l’admettre, toutes ces connaissances ne me rassurent que partiellement ! Toutes ces données sont bien éloignées du mélange d’émerveillement et d’angoisse de l’annonce de la grossesse, de la profonde remise en question qu’elle inspire, de toutes les interrogations qui nous traversent l’esprit et du tourbillon émotionnel dans lequel on est prit !

SOURCES :

- https://www.franceinter.fr/emissions/la-tete-au-carre/la-tete-au-carre-17-avril-2014

- https://www.facebook.com/francetvslash/videos/653391648152958/ (manchots)

- Feldman, Ruth, Katharina Braun, and Frances A. Champagne. "The neural mechanisms and consequences of paternal caregiving." Nature Reviews Neuroscience 20.4 (2019): 205-224.

- Kim, Pilyoung, et al. "Neural plasticity in fathers of human infants." Social neuroscience 9.5 (2014): 522-535.

- Atzil, Shir, et al. "Synchrony and specificity in the maternal and the paternal brain: relations to oxytocin and vasopressin." Journal of the American Academy of Child & Adolescent Psychiatry 51.8 (2012): 798-811.

- Abraham, Eyal, et al. "Father's brain is sensitive to childcare experiences." Proceedings of the National Academy of Sciences 111.27 (2014): 9792-9797.

- Saturn, Sarina R. "Flexibility of the father’s brain." Proceedings of the National Academy of Sciences 111.27 (2014): 9671-9672.

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